Le succès de la Société de l'Oratoire de Jésus, fondée en 1611 dans l'esprit de la Contre-Réforme, est tel qu'il nécessite la construction d'une nouvelle église. Celle-ci sera édifiée non loin du Louvre, d'abord par Clément Métezeau, ensuite par Lemercier qui l'achèvera, dans un style suivant les prescriptions de la Contre-Réforme.
L'Oratoire, de par sa situation, devient vite chapelle royale, renforçant le pouvoir des Oratoriens, face aux Jésuites rivaux.
A la Révolution, l'église est désacralisée, avant, dans un étonnant retournement dont l'Histoire a le secret, d'être cédée en 1911 au culte protestant par Napoléon.
En 1889, un monument est élevé à son chevet, derrière les arcades de la rue de Rivoli, en hommage à l'amiral Gaspard de Coligny, chef du parti protestant sous Charles IX, assassiné en ce lieu lors du massacre de la Saint Barthélemy, le 24 août 1572.